Tu-160 có cùng kiểu cánh hỗn hợp và thay đổi hình dạng, với góc nghiêng tùy chọn từ 20° tới 65°. Phía trước và sau cánh có các tấm cánh lái (slat - flap). Tu-160 có hệ thống kiểm soát fly-by-wire.

Tu-160 sử dụng bốn động cơ phản lực cánh quạt đẩy đốt hai lần NK-32, loại động cơ mạnh nhất từng được lắp cho máy bay chiến đấu. Không giống như loại B-1B, vốn đã loại bỏ yêu cầu tốc độ Mach 2+ của loại B-1A nguyên bản, nó giữ các cửa hút gió biến đổi, và có thể bay hơi nhanh hơn Mach 2.

Tu-160 được trang bị một hệ thống nạp nhiên liệu trên không cho phép tăng tầm hoạt động, dù nó hiếm khi được sử dụng bởi số lượng nhiên liệu nạp lớn lên tới 130 tấn, khiến nó không cần tái nạp nhiên liệu vẫn có thể hoạt động 15 giờ và bay xa 12.000 km.

Dù Tu-160 được thiết kế để giảm khả năng bị cả radar và các hệ thống hồng ngoại phát hiện, nó không phải là một máy bay tàng hình. Các nguồn tin Nga tuyên bố rằng nó có diện tích phản hồi radar (RCS) nhỏ hơn chiếc B-1B, nhưng điều này chưa từng được kiểm định độc lập, và có lẽ là không đúng bởi vì chiếc Tu-160 có cửa hút khí và diện tích cánh lớn hơn. Tuy nhiên, vào ngày 25 tháng 4-2006 theo báo chí của Nga thì Chỉ huy Igor Khvorov tuyên bố rằng Tu-160 có khả năng xâm nhập bầu trời Bắc Mỹ mà không bị phát hiện, dẫn đến một cuộc điều tra của NATO.[7][8]

Tu-160 được trang bị một radar tấn công ("Obzor-K", NATO "Clam Pipe") trong một mái che máy radar chất điện môi hơi hướng lên trên, và một radar theo dõi mặt đất "Sopka" riêng biệt, khiến nó có chế độ bay hoàn toàn tự động theo địa hình ở độ cao thấp. Tu-160 có một máy ngắm ném bom điện quang, và các hệ thống phòng thủ điện tử (ECM) tích hợp chủ động và thụ động.

Đội bay Tu-160 gồm bốn người (phi công, phi công phụ, sĩ quan điều khiển các hệ thống vũ khí và người điều hành các hệ thống phòng vệ) với các ghế phóng K-36DM. Phi công sử dụng thanh điều khiển kiểu máy bay chiến đấu, nhưng các dữ liệu bay vẫn theo kiểu đồng hồ thông thường. Một khu vực nghỉ ngơi cho đội bay, một toilet và một bếp được thiết kế phục vụ cho những chuyến bay dài. Nó không có hệ thống hiển thị trên mũ bay, và cũng không có các thiết bị hiển thị CRT đa chức năng như trên máy bay nguyên bản, tuy nhiên các kế hoạch nhằm hiện đại hoá toàn bộ Tu-160 đã được thông báo từ năm 2003. Nó sẽ có thêm một hệ thống kiểm soát bay kỹ thuật số mới và khả năng mang các kiểu vũ khí mới khác, như các tên lửa hành trình tầm xa không mang đầu đạn hạt nhân.

Các loại vũ khí được chứa trong hai khoang vũ khí, mỗi khoang có thể chứa 20.000 kg (44.400 lb) các loại vũ khí rơi tự do hay một máy phóng quay cho các tên lửa hạt nhân. Tu-160 không được trang bị các loại vũ khí phòng thủ, biến nó thành loại máy bay ném bom đầu tiên của Xô viết thời hậu chiến không được trang bị vũ khí phòng thủ.

Dù trông Tu-160 rất giống với loại B-1B Lancer của Mỹ nhưng đây là hai loại máy bay hoàn toàn riêng biệt[9] nó có các đặc điểm giống với Tu-144 nhưng sử dụng cánh di động[10]. Tu-160 là một hệ thống phóng tên lửa chiến lược trên không, nó lớn hơn và bay nhanh hơn B-1 vốn là một máy bay ném bom khá nhiều tuy độ cao trần thấp hơn (16.000 m so với 18.000 m của B-1). Trong khi B-1 là sơn màu đen để phục vụ cho việc hấp thụ sóng ra đa thì Tu-160 sơn màu trắng để chống lại các tia phóng xạ phát ra khi một vụ nổ hạt nhân xảy ra ở gần. Tu-160 không có hai cánh nhỏ phía trước trong khi B-1 thì có.

Để đổi lấy vận tốc nhanh hơn thì Tu-160 cũng hao nhiên liệu hơn B-1 của Mỹ. Với chiếc Tu-160, phạm vi hoạt động thực tế là 12.300 km so với B-1B là 12.000 km nhưng Tu-160 cần đến 148 tấn nhiên liệu so với chỉ 88,5 tấn của B-1. Lượng nhiên liệu của Tu-160 chiếm đến 53.8% trọng lượng máy bay (275 tấn bao gồm nhiên liệu là 148 tấn) trong khi B-1B chỉ là 40.9% (216 tấn bao gồm 88,5 tấn nhiên liệu). Bù lại, Tu-160 bay nhanh hơn nhiều: B-1 được trang bị 4 động cơ General Electric F101-GE-102, mỗi động cơ có lực đẩy tối đa là 13.960 kgf, còn Tu-160 dùng 4 động cơ NK-32, mỗi động cơ có lực đẩy tối đa tới 25.000 kgf. B-1 Lancer có thể đạt vận tốc tối đa 1,25 Mach (1.546 km/giờ), trong khi Tu-160 đạt tới 2,05 Mach (2.536 km/giờ).[11] Tu-160M sau khi được nâng cấp sẽ sử dụng động cơ NK-32 mới, cho phép gia tăng thêm 1.000 km hành trình.